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Proche du père de Jeanne-Antoinette, Joseph Pâris avait été exilé de 1726 à 1729 sous le gouvernement du cardinal de Fleury. La mort de celui-ci, en janvier 1743, donne l'occasion aux frères Pâris, au cardinal de Tencin, à sa sœur la marquise de Tencin et au maréchal de Richelieu de rentrer en grâce. Ce cercle dispose d'une occasion pour se placer auprès de Louis XV. La jeune Jeanne-Antoinette, qui est très proche des Pâris, paraît susceptible de plaire au roi. Le stratagème mis en place fonctionne et porte ses fruits en 1745.
Le 23 février 1745 est célébré le mariage religieux du fils du roi, le dauphin Louis-Ferdinand, avec l'infante Marie-Thérèse d'Espagne. Des fêtes sont organisées pendant huit jours pour cet événement. Le 25 février a lieu dans la Galerie des Glaces au château de Versailles, le bal des Ifs où est invitée Jeanne-Antoinette, sous l'apparence de Diane chasseresse. Toute la cour remarque que le roi s'entretient longuement avec cette belle inconnue. Trois jours plus tard, le 28 février, au cours du bal offert à l'Hôtel de ville de Paris par le corps municipal, nouvelle rencontre entre Madame d'Étiolles et le roi Louis XV.

Jeanne-Antoinette devient une visiteuse régulière et Louis XV l'installe au château de Versailles dans un appartement situé juste au-dessus du sien, relié par un escalier secret.

En juillet, le roi lui fait don du domaine de Pompadour, récemment acquis par la Couronne, la créant ainsi marquise, tandis que Jeanne-Antoinette obtient de son mari une séparation légale. En effet, le Châtelet de Paris prononce le 15 juin 1745, un arrêt de séparation de corps et de biens. Le 14 septembre 1745, elle est officiellement présentée à la cour. Elle a 23 ans. Les milieux dévots d'une part et les milieux aristocratiques conservateurs d'autre part concentrent leurs attaques sur la nouvelle maîtresse du roi, certes pécheresse mais surtout parvenue puisque issue de la haute bourgeoisie et non de l'antique noblesse comme l'étaient les précédentes favorites du roi. La veille de Noël, le 24 décembre 1745, décède sa mère Louise Madeleine de la Motte à l'âge de quarante-six ans.

En 1746, Louis XV offrit à la Marquise de Pompadour une parcelle d'environ 6 hectares dans le petit parc de Versailles. Elle y fit construire par l'architecte Gabriel une demeure pleine de charme, avec des volières, qu'elle appela son Ermitage.

En 1748, la marquise acquiert le château de la Celle, à quelques kilomètres de Versailles. La reine et le Dauphin, appuyés par les milieux dévots, pressent le roi de faire cesser cette relation adultérine notoire et finissent par le faire céder après de nombreuses années de résistance.

Après 1752, si les relations entre le roi et sa favorite prennent un tour platonique, voire simplement amical, Jeanne-Antoinette ne quitte pas la cour pour autant et reste dans l'entourage immédiat de la famille royale, alignant sa conduite sur celle qu'avait eue en son temps la marquise de Maintenon. Mme de Pompadour excellait à distraire Louis XV, à organiser des fêtes, des représentations théâtrales, à entretenir le goût du souverain pour les bâtiments et les jardins.

Ne pouvant contenter la sensualité du roi et craignant d'être supplantée par une dame de la cour, elle fournit à son ex-amant des jeunes femmes ou jeunes filles, logées dans la maison du Parc-aux-cerfs, actuel quartier Saint-Louis, à Versailles. Les plus célèbres furent Anne Couppier de Romans, qui eut un fils, Louis Aimé, que le roi reconnut sans le légitimer (ce qui fit trembler la marquise), et Marie-Louise O'Murphy de Boisfailly, dite Morphyse, avec qui il eut une fille, Agathe Louise.

En 1753, Louis XV achète l'hôtel d'Évreux (actuel Palais de l'Élysée) et l'offre à son amie pour en faire sa résidence parisienne.

Le 15 juin 1754, la fille unique de la marquise, Alexandrine, née de son mariage, dont elle avait obtenu la garde et qu'elle élevait depuis telle une princesse royale, contracte une péritonite aiguë au couvent des Dames de l'Assomption, rue Saint-Honoré à Paris, où elle recevait son éducation. Madame de Pompadour, retenue à Versailles, n'est pas présente. Lorsque la nouvelle lui parvient, Louis XV dépêche en urgence deux de ses médecins personnels au chevet de l'enfant, mais ils arrivent trop tard. La jeune Alexandrine, âgée de neuf ans, a déjà succombé. La marquise, profondément affectée, ne se remettra jamais vraiment de ce drame. Quelques jours plus tard, le 25 juin 1754 décède son père, François Poisson .

Pendant son « règne » de vingt ans, elle maintient des rapports cordiaux avec la reine. Mme de Pompadour entretient également des relations avec les ministres qu'elle invite parfois dans ses appartements.

Elle appuie la carrière du cardinal de Bernis, du duc de Choiseul et soutient le renversement des alliances de la Prusse vers l'Autriche qui se concrétise par la guerre de Sept Ans et la perte de la Nouvelle-France. La légende veut que la marquise, pour consoler le roi très affecté par la déroute de Rossbach, l'aurait exhorté à ne pas s'affliger outre mesure, concluant par ces mots : « Au reste, après nous, le Déluge ».